片（未直接受到刺激的叶片）的转录组进行比较。70%以上的正调节转录产物在受刺激叶片和不受刺激的叶片中都存在，这表明强光介导的SAA过程中，受刺激叶片和不受刺激的叶片中含有相近的信号分子。这一结论也在另一研究中得到证实，ROS的改变和氧化还原信号的出现在受刺激叶片和不受刺激的叶片中都出现了(Muhlenbock et al., 2008; Miller et al., 2009; Szechynska-Hebda et al., 2010)。我们最近的研究证明参与光呼吸的氨基酸，比如甘氨酸、丝氨酸和甘油酸，在强光刺激下全身组织中的含量都改变，与其本身是否受到强光刺激无关(Suzuki et al., 2013)。对冷热刺激的反应也能导致相似的全身性反应，包括胁迫应对蛋白含量和转录水平的改变(Gorsuch et al., 2010; Suzuki et al., 2013)。尤其是全身组织产生高温应对蛋白的过程已被证明是依赖于ROS波动的(Suzuki et al., 2013)。
尽管很多信号是全身性的，早先的研究已经证明受到胁迫直接刺激的组织和为受刺激的组织相比存在许多转录和代谢上的差异。受到强光刺激的植物体全身都将出现乙烯的积累；但乙烯所介导的信号传递必须有ethylene insensitive 2(EIN2)的参与，而EIN2由APX2指导产生，APX2只存在于不受刺激的组织中，直接受到刺激的组织中却没有(Muhlenbock et al., 2008)。另外，SID2延迟诱发的APX2只存在于受刺激的叶片，在未受刺激的叶片中却没有。植物应对强光，产生SAA的过程中APX2的表达可能受乙烯和SAA信号体系的联合调节。最新的研究证实植物在强光下产生SAA的过程中不同叶片间信号分子空间分布多样性的存在(Gordon et al., 2012)。因此，局部强光刺激处理导致的未受刺激的叶片中ZAT10转录水平和氧化还原应答因子1（RRTF1）转录水平的差异取决于叶片的位置(Gordon et al., 2012)。植物在遭遇胁迫环境时利用各种机制改变代谢的空间分布(Schwachtje and Baldwin, 2008; Simon et al., 2010)。病原入侵的叶片和与之毗邻叶片的代谢分析表明其次级代谢产物的分布存在量的不同(Simon et al., 2010）。次级代谢产物分布的变化也发生于CAT2缺陷的突变株中，表明ROS清除机制在病原菌入侵过程中对次级代谢产物分布的重要作用。
受刺激的叶片和未受刺激叶片中的信号分子都是如何产生的？ROS波动在将信号由受刺激组织传播到未受刺激组织的过程中可能扮演着重要角色。最初的由非生物胁迫诱发的ROS爆发出现于受刺激组织，ROS爆发触发细胞间信号的串联传递，这是一种植物不同组织间信号长距离传输的重要途径(Miller et al., 2009)。Szechynska-Hebda et al. (2010)发现这一信号传递系统的性质在植物SAA形成期间受NPQ和H2O2浓度和APX1表达水平的影响。植物全身组织中波动式的APX1表达与H2O2的增多是正相关的，与NPQ的含量负相关(Szechynska-Hebda et al., 2010; Karpinski et al., 2013)。受强光刺激的组织对全身性信号的激活受到质膜电信号的协助，这种协助还因波长的不同而各异(Szechynska-Hebda et al., 2010)。我们最近发现RBOHD依赖的ROS波动受助于全身性电势水平多样性的产生或改变，这一现象证明植物电信号与ROS的产生存在联系(Suzuki et al., 2013)。另外，最近的研究鉴定出多种参与植物病菌诱导SAR过程的化学物质与成分，这些信号分子可能由受刺激组织运输到全身组织(Dempsey and Klessig, 2012; Shah and Zeier, 2013)。ROS信号与这些代谢物信号的整合是未来非常有希望的研究方向。
早先的研究集中于嫩枝和根部在被昆虫取食时所产生的信号之间的联系(Soler et al., 2013; Wondafrash et al., 2013)。例如，根部被取食造成植物嫩枝处水分的缺乏，导致植物叶片中ABA的积累(Soler et al., 2013)。ROS信号分子介导不同组织间信号传递的证据是RBOH蛋白从根部到繁殖组织间的分布(Suzuki et al., 2011)和RBOHD依赖的长距离信号传输是从叶片传向整个植株的事实(Miller et al., 2009)。在我们最近的研究中，通过将野生型植株嫁接到rbohD型幼苗上证实了RBOHD在信号从叶片传送到根部过程中的重要性(Suzuki et al., 2013)。将高温作用于控制接穗苗的子叶（受刺激组织），结果增强了根尖（未受刺激组织）应对高温的SAA反应。与之相对地，在所有嫁接实验中，若接穗或砧木中缺少RBOHD，则SAA反应都将减弱。
ROS信号与化学药品、复合物、激素间的综合作用
大量研究发现代谢信号，包括激素、氨基酸和化学成分被胁迫刺激所激活。植物通过多种细胞外表面受体对病原相关分子模式（PAMPs）的解码来识别各种病原菌，并以此作为病菌防御体系的起点(Dempsey and Klessig, 2012)。受刺激组织和未受刺激组织的防御反应以自由水杨酸（SA）和水杨酸-2-O-β-葡萄苷（SAG）为特征，同时伴随病原相关（PR）基因的表达(Dempsey and Klessig, 2012)。这些代谢上的变化，包括那些由病原菌直接导致的代谢变化，会导致SAR (Dempsey and Klessig, 2012)。信号在感染组织中首先出现，由输导组织将其传输到梢部，特别是通过韧皮部在未受刺激部位的传输(Dempsey and Klessig, 2012; Kachroo and Robin, 2013)。对韧皮部移动的SAR信号的研究过程中，在筛管中鉴定出数种生物活性分子，包括水杨酸甲酯（MeSA）(Park et al., 2007)，一种甘油-3-磷酸（G3P）的衍生物(Chanda et al., 2011)，一种脂质转运蛋白（DIR1）(Maldonado et al., 2002)，杜鹃花酸（AzA）(Jung et al., 2009)，脱氢松香醛（DA）(Chaturvedi et al., 2012)，茉莉酸（JA）(Truman et al., 2007)，和L-2-哌啶酸（Pip）(Dempsey and Klessig, 2012; Shah and Zeier, 2013)。最新的研究证明MeSA，AzA，DA和G3P都能作用于局部组织而诱发全身性抵抗力(Kachroo and Robin, 2013)。研究还表明病原菌感染早期会导致AzA和G3P的快速积累(Chanda et al., 2011; Kachroo and Robin, 2013)。AzA和G3P都不会诱发SA的积累；尽管如此，AzA依旧被认为参与植物二次感染时SA的积累(Dempsey and Klessig；2012; Kachroo and Robin, 2013)。在拟南芥中，AtBSMT1受到JA和NtSAMT1的正调控，并表现出一定程度的SA和MeSA积累(Dempsey and Klessig, 2012; Kachroo and Robin, 2013)。这一生物惰性分子可经筛管被运往植物全身各处，一到达就被SABP2转化为SA (Dempsey and Klessig, 2012)。DIR1（诱发抵抗力1缺陷），可以通过胞间连丝进入筛管，与AZI1 (AzA INDUCED 1)之间相互作用，以及在AzA-，DA-和G3P介导的SAR过程中发挥不可或缺的作用(Dempsey and Klessig, 2012; Kachroo and Robin, 2013)。另外一个公认的韧皮部SAR信号是DA和Pip (Chaturvedi et al., 2012; Dempsey and Klessig, 2012)。Pip，一种潜在的SAR信号分子，当注入丁香假单胞菌斑生致病变种（Pseudomonas syringae pv. maculicola）时其含量升高，Pip被确信在植物全身组织中通过促进自身的合成和早期SA积累来诱发SAR (Dempsey and Klessig, 2012)。DA是一种快速的SAR信号，它在拟南芥、烟草和番茄中能提高SA的含量，PR-1的表达水平和ICS1（一种SA生物合成酶）的活性，并表现出诱发植物对毒性病原菌抗性的特点(Dempsey and Klessig, 2012)。DA需要SA合成后方能发挥信号作用，它与SFD1/GLY1和AzA协同作用来诱发SAR (Dempsey and Klessig, 2012)。
与多种形式的生物与非生物胁迫相对应，ROS形成方式亦十分多样，这与植物激素变化对信号系统的影响有关(Fujita et al., 2006)。研究发现乙烯生物合成受到RBOH的正调控和CTR1 (constitutive triple response 1)的负调控(Jakubowicz et al., 2010)。在拟南芥中，CTR1能够被PA所抑制，这等于正向地增强了RBOHD和RBOHF的活性(Jakubowicz et al., 2010)。早先的研究表明，乙烯参与由强光引发的受强光刺激部位SAR和SAA的调节(Muhlenbock et al., 2008; Karpinski et al., 2013)。在应对强光的过程中，PQ池氧化还原状态的改变能起始一个诱发1-氨基环丙烷-1-羧酸（ACC；乙烯生物合成的前体）和ROS的合成以及乙烯调节基因的表达(Muhlenbock et al., 2008)。增加的ROS产量造成叶片的白化和LESION SIMULATING DISEASE 1 (LSD1)催化活化的EIN2调节的细胞凋亡(Muhlenbock et al., 2008; Karpinski et al., 2013)。近期的研究还发现油菜酸内酯类物质（BRs）也参与黄瓜强光适应过程中的SAR和SAA过程(Xia et al., 2009, 2011; Li et al., 2013)。虽然BRs并不直接参与信号长距离传输，但它会对其它诸如生长素和多胺一类的信号分子产生影响
(Li et al., 2013)。局部注入24-表油菜酸内酯（EBR）能通过促进植物全身表达已知的防御或适应性基因（如APX和过氧化氢酶）来诱发应对氧化胁迫的SAR和SAA过程(Li et al., 2013)。BR信号参与ROS依赖的胁迫应对过程也得到实验结果的支持，外源性BR的加入能够通过诱发质体中H2O2的产生和RBOH、MAPK1和MAPK3的表达来增强植物对氧化胁迫的忍耐力(Xia et al., 2009)。最近的研究表明生长素也参与到植物应对强光的SAA反应中。梢部嫩叶中被增强的转录过程很大一部分是由生长素促进的(Gordon et al., 2012)，这一结果展示了SAA和生长素介导的发育过程之间的联系。强光刺激条件下，SAR和SAA过程中BRs和生长素间的相互作用是未来非常值得研究的方向。
氨基酸参与光呼吸过程，例如甘氨酸、丝氨酸和甘油酸在植物受强光刺激后的15分钟内就在植物全身组织中积累，不过高温和机械损伤不会出现这一现象(Suzuki et al., 2013)。这些受到强光特异性氨基酸调节的信号与激素信号也有联系。
ABA参与许多生物功能的实现，并且其与ROS的协同作用已被实验证明(Kwak et al., 2003; Sagi et al., 2004; Ma et al., 2012; Drerup et al., 2013)。例如，在高盐环境下，植物体RBOHD和RBOHF的功能相互协同、串联起来调节气孔关闭、种子萌发、根的伸长
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和Na/K的体内平衡 (Kwak et al., 2003; Ma et al., 2012) 。另外，ABA和SA处理可以短暂地增加H2O2的含量，提高植物对高盐、强光、高温和氧化胁迫环境的忍耐力(Xia et al., 2009)。我们最近的研究证明植物应对高温胁迫的SAA与植物全身组织中的ROS波动和ABA的短暂增加紧密相连，这些反应在缺乏RBOHD的突变株内是被抑制的(Suzuki et al., 2013)。SAA反应在ABA信号缺陷的突变株上也会变弱。这些结果证明了在高温胁迫环境下，RBOHD依赖的ROS与ABA介导的SAA之间存在时间和空间上的相互作用(Suzuki et al., 2013)。
抵御不同胁迫刺激的不同应对路径间的互相干扰
调节不同胁迫应对路径的复杂信号网络间的互相干扰是存在的。防御病原菌的应对路径和应对强光的路径有大量的重叠之处(Mullineaux and Baker, 2010; Straus et al., 2010)。因此，局部高温刺激可提高全植株对病原菌的抗性，同时应对氧化胁迫的全身性SAA也能植物对强光的适应性和对病原菌的抵抗力。(Rossel et al., 2007; Muhlenbock et al., 2008; Karpinski et al., 2013）。这一过程与伴随着ROS和氧化还原信号的变化，导致植物全株叶片产生谷胱甘肽和SA(Muhlenbock et al., 2008)。在适应胁迫环境过程中，植物表达LESION SIMULATING DISEASE 1 (LSD1)来抑制ROS或乙烯介导的细胞凋亡，发挥了病原菌应对基因（ESD1和PAD4）负调节物的作用(Karpinski et al., 2013)。另一个生物与非生物刺激应对反应互相干扰的证据是昆虫取食和机械损伤之间的干扰。由昆虫取食和机械损伤引发的全身性信号依赖于损伤处JA的生物合成和在全株各组织都能察觉到JA信号的能力 (Suzuki and Mittler, 2012)。JA可能在调节H2O2和SA信号诱发的细胞凋亡方面发挥关键作用(Pasqualini et al., 2003; Zhou et al., 2009; Lin et al., 2011)。
结论
ROS在许多的植物应对生物和非生物胁迫环境的反应中发挥重要的调节功能。植物应对各种环境刺激的ROS反应的复杂性至少有一部分原因是由NADPH氧化酶系（RBOHs）催化合成ROS的不同调节机制引发的。RBOHs的功能因环境条件、植物组织类型和发育阶段的不同而各不相同。植物已经进化出控制，互相分离的植物不同部分和不同时间段的，ROS和其它信号间时空协同的不同的机制。这一复杂时空协同过程的关键机制是细胞间信
号的串联传递，通过这一形式将形成一个ROS波，实现不同组织间ROS信号的快速传输。ROS波对SAR和SAA的重要性已经进行了研究。ROS波是如何与不同的胁迫特异性信号相互作用的依旧是一个不明确的问题，需要将来更进一步地研究。